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Ecological and host behavioural aspects of parasite dispersal in a simple and a complex host–parasite system

dc.contributor.advisorBakker, Theo C. M.
dc.contributor.authorRahn, Anna-Katrin
dc.date.accessioned2020-04-25T11:56:04Z
dc.date.available2020-04-25T11:56:04Z
dc.date.issued28.09.2018
dc.identifier.urihttp://hdl.handle.net/20.500.11811/7642
dc.description.abstractIf one is to understand how parasitic diseases spread within and among host populations, one has to take into account characteristics of the given parasite species, the host as well as of their common environment. To what extent each of these three axes shapes the distribution of the parasite is determined by a range of different factors. These include the life cycle (generation time, reproductive potential), the virulence, and the transmissibility of the parasite, as well as the availability and motility of susceptible hosts, and also the suitability of the prevailing environmental conditions for the parasite and also for its (intermediate) host(s).
For this thesis, I resorted to the three-spined stickleback, Gasterosteus aculeatus, – a well-established model species – and two of its most common macroparasites – the digenean trematode Diplostomum spp. and the monogenean Gyrodactylus spp. The main aims of the first part of this work were 1) to identify potentially different barriers of migration for the stickleback host and one of its parasites with a complex life cycle – indirectly measured as population genetic structure of host and parasite – and 2) to examine water quality (particularly pH) as a potential cause of the consistently different parasite distribution in 19 natural freshwater lakes on the Scottish island of North Uist (Chapters I and II). In the second part of my thesis, I investigated host behavioural aspects of parasite distribution since grouping with infected conspecifics can favour parasite transmission to new host individuals. Chapters III and IV examine whether and in what way Gyrodactylus spp. and Diplostomum pseudospathaceum affect the shoaling behaviour of their hosts
For the population genetic analysis in Chapter I I developed new microsatellite primers specially designed for the parasite Diplostomum lineage 6. Fish-eating birds like sea gulls, whose ranges expand far across the boundaries of individual lakes, are final hosts of D. lineage 6, a common complex life cycle parasite of the North Uist sticklebacks. Confirming the paradigm that the most motile host in a parasite's life cycle significantly influences its dispersal and gene flow, no population genetic structure of D. lineage 6 was found on North Uist. For the population genetic analysis of the sticklebacks, I used previously published microsatellite primers and additionally analysed mitochondrial sequences (cytochrome b and control region) to obtain a more precise picture of the relationships among the populations. My results confirm that the sticklebacks of the individual lakes have been isolated from each other for many generations. Using field data in Chapter II I could reveal an association between the differences in parasite communities among individual lakes and the genetic differentiation between host populations (measured as pairwise FST values of the microsatellite analysis). However, I could not detect a clear influence of abiotic factors like pH on the distribution of several stickleback macroparasites. Taken together, the results of Chapters I and II suggest different levels of resistance of the stickleback populations rather than an influence of abiotic factors as potential cause underlying the consistent differences in parasite distribution on North Uist.
In Chapters III and IV I used experimental infections to examine a potential influence of the ectoparasite Gyrodactylus spp. and the endoparasite Diplostomum pseudospathaceum on the shoaling behaviour of sticklebacks. In both shoal choice experiments, infected and uninfected test fish behaved significantly differently from each other. Uninfected test fish preferred uninfected shoals compared to shoals infected with the directly transmitted Gyrodactylus spp. while Gyrodactylus-infected test fish did not show any significant preference. Surprisingly, uninfected sticklebacks preferred shoals comprising uninfected as well as infected animals over uninfected shoals while Diplostomum-infected test fish, again, did not show any significant preference. The avoidance of shoals infected with Gyrodactylus spp. might be based in a poorer physical condition. Infected animals had a lower absolute and relative body weight. To maintain an infection within a host population, Gyrodactylus spp. depends on the frequent introduction of new host individuals. To reject conspecifics infected with Gyrodactylus spp. would therefore reduce the risk of infection for uninfected sticklebacks and favour the host. D. pseudospathaceum settles in the eye lens of the stickleback and infective stages can impair the vision of its host. The preference for partially infected shoals might therefore reduce competition for healthy individuals. However, eyeflukes in my experiments were not yet infective for the bird host and had not yet cause any damage in the sticklebacks. Therefore, the results do not provide a disadvantage for the parasite.
dc.description.abstractÖkologische und das Wirtsverhalten betreffende Aspekte der Verbreitung von Parasiten in einem einfachen und einem komplexen Wirt–Parasit-System
Will man verstehen, wie sich parasitäre Erkrankungen innerhalb und zwischen Wirtspopulationen ausbreiten, muss man Eigenschaften des Parasiten, des Wirtes sowie ihrer gemeinsamen Umwelt betrachten. Auf welche Weise jede dieser drei Achsen die Verbreitung des Parasiten beeinflusst, wird jeweils durch eine ganze Reihe von Faktoren bestimmt. Hierzu gehört der Lebenszyklus (Generationszeit, Reproduktionspotenzial), die Virulenz sowie die Übertragbarkeit des Parasiten, die Verfügbarkeit und die Mobilität empfänglicher Wirte und auch die Eignung der vorherrschenden Umweltbedingungen sowohl für den Parasiten selbst als auch für seine (Zwischen-) Wirte.
Für diese Arbeit griff ich auf den Dreistachligen Stichling, Gasterosteus aculeatus, – einen gut etablierten Modellorganismus – und zwei seiner häufigsten Makroparasiten – den digenen Trematoden Diplostomum spp. und den Monogenen Gyrodactylus spp. – zurück. Die Hauptziele des ersten Teils dieser Arbeit waren 1. die Identifizierung potenziell unterschiedlicher Migrationsbarrieren für den Stichlingswirt und einen seiner Parasiten mit komplexem Lebenszyklus – indirekt gemessen als genetische Populationsstruktur von Wirt und Parasit – sowie 2. eine Untersuchung der Wasserqualität (insbesondere des pH-Wertes) als mögliche Ursache der konstant unterschiedlichen Parasitenverteilungen in neunzehn natürlichen Süßwasserseen auf der schottischen Insel North Uist (Kapitel I und II). Im zweiten Teil meiner Arbeit untersuchte ich das Wirtsverhalten betreffende Aspekte der Parasitenverbreitung, da das Schwärmen mit infizierten Artgenossen die Übertragung von Parasiten auf neue Wirte begünstigen kann. Kapitel III und IV untersuchten, ob und wie Gyrodactylus spp. und Diplostomum pseudospathaceum das Schwarmverhalten ihrer Wirte beeinflussen.
Für die populationsgenetische Analyse in Kapitel I entwickelte ich neue Mikrosatellitenprimer speziell für den Parasiten Diplostomum lineage 6. Endwirte von D. lineage 6, einem auf North Uist häufigen Sichlingsparasiten mit komplexem Lebenszyklus, sind fischfressende Vögel wie z. B. Möwen deren Bewegungsradius weit über die Grenzen einzelner Seen hinausgeht. Das Paradigma bestätigend, dass der Wirt mit der höchsten Motilität im Lebenszyklus eines Parasiten dessen Verteilung und damit Genfluss maßgeblich beeinflusst, ließ sich erwartungsgemäß keine Populationsstruktur bei D. lineage 6 auf North Uist finden. Für die populationsgenetische Analyse der Stichlinge nutzte ich bereits publizierte Mikrosatellitenprimer und analysierte zusätzlich mitochondriale Sequenzen (Cytochrom b und Kontrollregion) um ein genaueres Bild der Verwandschaftsverhältnisse zwischen den Populationen zu erhalten. Durch meine Ergebnisse konnte ich bestätigen, dass die Stichlinge in den einzelnen Seen bereits seit vielen Generationen voneinander isoliert sind. In Kapitel II konnte ich mit Hilfe im Freiland aufgenommener Daten einen Zusammenhang zwischen der Unterschiedlichkeit der Parasitengemeinschaften der einzelnen Seen und der genetischen Trennung zwischen den Wirtspopulationen (gemessen als paarweise FST-Werte der Mikrosatellitenanalyse) aufdecken. Einen klaren Einfluss abiotischer Faktoren wie des pH-Wertes auf die Verbreitung verschiedener Stichlingsmakroparasiten konnte ich hingegen nicht bestätigen. Zusammengenommen deuten die Ergebnisse der Kapitel I und II darauf hin, dass die konstant unterschiedlichen Parasitenverteilungen in den Seen auf North Uist weniger Folge des Einflusses abiotischer Faktoren als vermutlich in verschieden stark ausgeprägten Resistenzen der einzelnen Stichlingspopulationen begründet sind.
In Kapitel III und IV untersuchte ich mittels experimenteller Infektionen einen möglichen Einfluss des Ektoparasiten Gyrodactylus spp. und des Endoparasiten Diplostomum pseudospathaceum auf das Schwarmverhalten von Stichlingen. In beiden Schwarmwahlversuchen verhielten sich die infizierten und uninfizierten Testfische signifikant unterschiedlich voneinander. Uninfizierte Testfische bevorzugten uninfizierte gegenüber mit dem direkt von Fisch zu Fisch übertragbaren Gyrodactylus spp. infizierten Schwärmen während Gyrodactylus-infizierte Tiere keine signifikante Präferenz zeigten. Überraschenderweise bevorzugten uninfizierte Stichlinge teilweise mit D. pseudospathaceum infizierte Schwärme gegenüber uninfizierten Schwärmen während Diplostomum-infizierte Fische auch hier keine signifikante Präferenz zeigten. Die Ablehnung mit Gyrodactylus spp. infizierter Schwärme mag in einem schlechteren allgemeinen Gesundheitszustand begründet liegen. Infizierte Tiere hatten ein geringeres absolutes und relatives Körpergewicht. Gyrodactylus spp. bedarf zur Aufrechterhaltung einer Infektion innerhalb einer Wirtspopulation regelmäßig neuer Wirte. Eine Vermeidung mit Gyrodactylus spp. infizierter Artgenossen würde demnach für uninfizierte Stichlinge das Ansteckungsrisiko verringern und den Wirt begünstigen. D. pseudospathaceum siedelt sich im Stichling in der Augenlinse an und kann im späteren Stadium die Sehfähigkeit beeinträchtigen. Die Bevorzugung teilweise mit D. pseudospathaceum infizierter Schwärme geht daher möglicherweise mit einer geringeren Konkurrenz für die gesunden Fische einher. Die Augenparasiten in meinen Versuchen waren jedoch noch nicht bereit den Vogelwirt zu infizieren und hatten in den Stichlingen keine messbaren Schäden angerichtet. Die Ergebnisse stellen somit keinen Nachteil für den Parasiten dar.
dc.language.isoeng
dc.rightsIn Copyright
dc.rights.urihttp://rightsstatements.org/vocab/InC/1.0/
dc.subjectPopulationsgenetik
dc.subjectSchwarmverhalten
dc.subjectÖkologie
dc.subjectParasitismus
dc.subjectFisch
dc.subjectpopulation genetics
dc.subjectshoaling behaviour
dc.subjectecology
dc.subjectparasitism
dc.subjectfish
dc.subject.ddc570 Biowissenschaften, Biologie
dc.titleEcological and host behavioural aspects of parasite dispersal in a simple and a complex host–parasite system
dc.typeDissertation oder Habilitation
dc.publisher.nameUniversitäts- und Landesbibliothek Bonn
dc.publisher.locationBonn
dc.rights.accessRightsopenAccess
dc.identifier.urnhttps://nbn-resolving.org/urn:nbn:de:hbz:5n-52026
ulbbn.pubtypeErstveröffentlichung
ulbbnediss.affiliation.nameRheinische Friedrich-Wilhelms-Universität Bonn
ulbbnediss.affiliation.locationBonn
ulbbnediss.thesis.levelDissertation
ulbbnediss.dissID5202
ulbbnediss.date.accepted2018-09-05
ulbbnediss.instituteMathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät : Fachgruppe Biologie / Institut für Evolutionsbiologie und Zooökologie
ulbbnediss.fakultaetMathematisch-Naturwissenschaftliche Fakultät
dc.contributor.coRefereevon der Emde, Gerhard


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